En 1979, el comisario Jack Lamb (Kyle Chandler) de Lillian, Ohio, y su hijo de 14 años de edad, Joe (Joel Courtney), lloran la muerte de su esposa en un accidente de fábrica. Jack echa la culpa al compañero de trabajo de su esposa, Louis Dainard (Ron Eldard), por su muerte, cuando cubría su turno mientras se recuperaba de embriaguez de la noche anterior. Cuatro meses más tarde, el mejor amigo de Joe y camarógrafo Charles Kaznyk (Riley Griffiths) decide producir y hacer una película de zombies de bajo presupuesto para entrar en un concurso internacional de cine. Charles pide ayuda a sus amigos cercanos: Preston (Zach Mills), Martin (Gabriel Basso) y Cary (Ryan Lee), así como la hija de Dainard, Alice (Elle Fanning). Joe y Alice, aunque conscientes de que sus respectivos padres se pondrían furiosos, se enamoran uno con el otro.
Charles decide filmar una escena en la estación de tren local, utilizando un tren que pasa, para añadir autenticidad a su película. Mientras filma, Joe es testigo de que una camioneta se dirige a las vías del tren y choca con el tren, provocando el descarrilamiento masivo del tren. Los amigos apenas escapan del caos resultante y explosiones. Los niños investigan los restos del desastre y encuentran un montón de extraños cubos blancos, luego descubren que el conductor del camión es el Dr. Woodward (Glynn Turman), su profesor de biología. Woodward, apenas con vida, advierte a los niños a mano armada a nunca hablar de lo que vieron esa noche, o ellos y sus padres serán asesinados. Los niños huyen de la escena cuando una fuerza armada de la base local de la Fuerza Aérea de los Estados Unidos, encabezada por el coronel Nelec (Noah Emmerich), llegan a asegurar la escena. Nelec descubre una caja vacía de película Super-8, y asume que el evento fue capturado en cámara.
Mientras Joe y Charles esperan en el desarrollo de la película del descarrilamiento, la ciudad experimenta extraños sucesos: el perro de Joe, Lucy, y otros huyen, varias personas están desaparecidas, y numerosos componentes electrónicos de viviendas y centros comerciales son robados. Oyendo comunicación cuestionable de Fuerza Aérea, Jack se acerca a Nelec para ayudar a sofocar el pánico en la ciudad, pero en vez de eso Nelec le ordena arrestarlo en la prisión de la base. Nelec pronto ordena a sus fuerzas a usar lanzallamas para iniciar los incendios forestales en las afueras de la ciudad, como un pretexto para evacuar a la gente del pueblo a la base. Mientras tanto, Joe y Charles ven las imágenes que filmarón en el descarrilamiento en su casa y confirman que una criatura grande había huido del tren dañado.
En la base, los niños descubren de un arrepentido Dainard de que Alice no se encuentra, secuestrada por la criatura de la noche anterior, después de que Dainard descubrió ser vista con Joe. Joe, Charles, Martin, y Cary van de vuelta a la ciudad, decidiendo a rescatar a Alice. En primer lugar entran en remolque de almacenamiento del Dr. Woodward en la escuela y descubrin películas y documentos de su época como un investigador del gobierno. Una película de 1958 muestra a Woodward y otros científicos que experimentan en una criatura alienígena y su nave espacial, esta última compuesta por miles de los cubos blancos. Se puso de manifiesto que el extraterrestre se estrelló al aterrizar en la Tierra unos años antes, y que la Fuerza Aérea ha estado frustrando sus intentos de reparar su nave espacial para que puedan mantenerla cautiva y experimentar con él. En un momento de la película, el extraterrestre agarra a Woodward, estableciendo una conexión psíquica con él, como se explica en una grabación de audio por Woodward. Imbuido de una comprensión de lo ajeno, que está motivado para hacer el descarrilamiento y le ayuda a escapar al extraterrestre de la Tierra. Los chicos se ven atrapados por Nelec y sus hombres, pero a medida que sean devueltos a la base por autobús, el extraterrestre ataca el vehículo. Nelec y sus hombres son asesinados mientras los chicos escapan. Mientras tanto, Jack se ha escapado de la prisión de la base y se dirigió a la gente del pueblo y se entera de Preston sobre la esperanza de Joe para rescatar a Alice. Jack le dice a Dainard y acordaron dejar de lado sus diferencias para salvar a sus hijos.
En la ciudad, la mayor parte del material militar salvajemente como un mal funcionamiento de la Fuerza Aérea intenta matar a los alienígenas. Martin se lesiona en la confusión. Charles se queda a cuidar a Martin mientras que Joe y Cary van al cementerio donde un gran agujero conduce a una serie de cavernas subterráneas. En una gran cámara debajo de la torre de agua de la ciudad, los dos encuentran el extraterrestre ha creado un dispositivo de la electrónica de diversas unidades robados a la base de la torre, y ha mantenido muchos de los habitantes del pueblo, entre ellos a Alice, colgantes y siguen vivos en el techo como alimento. Ellos liberan a Alice e intentan escapar del extraterrestre, pero se encuentran atrapados en una caverna sin salida. El extraterrestre agarra a Joe, quien a través de un vínculo telepático, intenta decir que el extraterrestre estaría seguro para estar aquí. El extraterrestre, después de un momento, se comunica con Joe y se marcha, lo que permite a los tres para volver a la superficie.
Al reunirse con sus padres, ellos y los militares miran como objetos metálicos grandes y pequeños se acumulan alrededor de la torre de agua de la ciudad grande. Los cubos blancos salen de su confinamiento y forman la nave espacial del extraterrestre alrededor de la torre. El medallón de Joe, que contiene una foto de su madre y el recién nacido Joe, es atraído hacia la torre, y Joe decide dejarlo ir. Con la nave espacial completa, el extraterrestre entra, despega de la torre de agua y la nave es lanzada al espacio.
