Luego de los acontecimientos de 'La Leyenda de Spyro, el Legado del Guardián', la nueva generación de jóvenes dragones ha nacido. Mientras que Nina, la hija de Spyro y Cynder, trata de pasarla bien con sus amigos y dominar su miedo a la oscuridad, el maestro oscuro intentará regresar con ayuda de unos viejos enemigos del pasado. Dependerá de Nina y sus amigos terminar con Malefor para siempre esta vez.

Finalmente hay paz en el mundo de Spyro: la tierra de los dragones. Sin embargo, aún queda mucho por reconstruir. Cuando un humano viaja a este mundo convirtiéndose en dragón, se hará un nuevo amigo para Spyro y Cynder en su búsqueda por reunir un nuevo grupo de dragones guardianes. Pero quizá también encuentre lo que más ha deseado tener...