Una nueva amenaza se cierne sobre el mundo Pokemon. Esta vez, un humano es insuficiente para ayudar; entonces, ¿qué tal si son más? Seis jóvenes de corazón puro son puestos a prueba por las máximas deidades del mundo Pokemon. Para solucionar el oscuro problema que se cierne, deberán viajar y conocer de todos los legendarios mientras tratan de dominar sus nuevos poderes. ¿Estarán listos para semejante aventura?

Luego de volver de las vacaciones, Spyro y los Skylanders regresan a la academia para continuar con sus actividades rutinarias y recibir nuevos cadetes. Mientras tratan de recuperar los viejos tiempos, la red, los sistemas de portales y los mecanismos empiezan a fallar a causa de un virus informático de una procedencia desconocida y oscura. Para solucionar las cosas, los héroes tendrán que hacer un viaje a un lugar inesperado: el espacio digital.

Mientras viajaban a través de un portal, el maestro Eon y Spyro se dan cuenta que la dimensión donde están los padres de Spyro está imbuido por energía maligna que es imposible de atravesar. Al intentar regresar para buscar una solución, algo o alguien cruza el espacio-tiempo a toda velocidad e inconscientemente, llega y es expuesto a la energía del propio núcleo de la luz, transformando su ser. Es entonces cuando Spyro conoce a un dragón con alas doradas, quien (a pesar de que no lo parece) no conoce nada de ser un dragón y menos sobre las Skylands. Sin más opciones, Spyro acompaña a su nuevo amigo devuelta a la academia para hacerlo un Skylander, mientras que Eon busca una manera para atravesar la oscuridad, sin conocer que la respuesta está más cerca de lo que los Skylanders puedan imaginar.

Todo parecía haber terminado... pero eso solo era el principio del final. Spyro, sus amigos y familia deberán hacer frente a una última guerra contra el maestro oscuro, quien necesita energía de emociones negativas para recuperar su cuerpo, ¿tendrán la fuerza suficiente para ganar? ¿o habrá sacrificios? Trece humanos con corazones oscuros, engañados por Malefor, son convertidos en dragones oscuros con habilidades especiales. Mientras que Spyro, Cynder y los guardianes se enfrentan en estos, los jóvenes dragones tendrán la misión de viajar al pasado y encontrar un último aliado.

Luego de los acontecimientos de 'La Leyenda de Spyro, el Legado del Guardián', la nueva generación de jóvenes dragones ha nacido. Mientras que Nina, la hija de Spyro y Cynder, trata de pasarla bien con sus amigos y dominar su miedo a la oscuridad, el maestro oscuro intentará regresar con ayuda de unos viejos enemigos del pasado. Dependerá de Nina y sus amigos terminar con Malefor para siempre esta vez.

Finalmente hay paz en el mundo de Spyro: la tierra de los dragones. Sin embargo, aún queda mucho por reconstruir. Cuando un humano viaja a este mundo convirtiéndose en dragón, se hará un nuevo amigo para Spyro y Cynder en su búsqueda por reunir un nuevo grupo de dragones guardianes. Pero quizá también encuentre lo que más ha deseado tener...