Finalmente hay paz en el mundo de Spyro: la tierra de los dragones. Sin embargo, aún queda mucho por reconstruir. Cuando un humano viaja a este mundo convirtiéndose en dragón, se hará un nuevo amigo para Spyro y Cynder en su búsqueda por reunir un nuevo grupo de dragones guardianes. Pero quizá también encuentre lo que más ha deseado tener...

Luego de los acontecimientos de 'La Leyenda de Spyro, el Legado del Guardián', la nueva generación de jóvenes dragones ha nacido. Mientras que Nina, la hija de Spyro y Cynder, trata de pasarla bien con sus amigos y dominar su miedo a la oscuridad, el maestro oscuro intentará regresar con ayuda de unos viejos enemigos del pasado. Dependerá de Nina y sus amigos terminar con Malefor para siempre esta vez.

Todo parecía haber terminado... pero eso solo era el principio del final. Spyro, sus amigos y familia deberán hacer frente a una última guerra contra el maestro oscuro, quien necesita energía de emociones negativas para recuperar su cuerpo, ¿tendrán la fuerza suficiente para ganar? ¿o habrá sacrificios? Trece humanos con corazones oscuros, engañados por Malefor, son convertidos en dragones oscuros con habilidades especiales. Mientras que Spyro, Cynder y los guardianes se enfrentan en estos, los jóvenes dragones tendrán la misión de viajar al pasado y encontrar un último aliado.