Depois de Peggy Carter perder o amor da sua vida, Steve Rogers - o tão famoso Capitão América -, ela se sente na obrigação de o achar, nem que seja apenas uma pista de onde ele possa estar. Mesmo já trabalhando na busca de Steve, Peggy trabalha em uma companhia de agentes dos Estados Unidos, onde é conhecida como Agente Carter. Com o seu parceiro Daniel, e seus amigos Jarvis e Howard Stark ela desvenda vários casos misteriosos e perigosos. Até que um dia a sua vida é virada completamente de cabeça para baixo. Pessoas vêm e vão, quem irá sobrar no final?