¡Una poderosa maldición a despertado, marcando la llegada del circo Dead Beast! Ellos tienen un plan escalofriante para sumergir el mundo en una pesadilla interminable, pero requieren la luz de sus habitantes. Tras la desaparición de Spyro, Stealth Elf conoce aún nuevo recluta; Colmillo de Guerra, quien esta confabulado con el enemigo. ¡Un llamado desesperado para proteger el amor y sueños! Los Skylanders ahora tienen en sus manos, la esperanza de que el mundo no tenga que pasar por un infierno de pesadilla.

Después de la pérdida del Maestro Eon en la ciudadela de Arkus, Spyro se siente tan triste como sus amigos. Sin embargo, después de varios días de duelo, decide salir a entrenarse para olvidar lo ocurrido. En su entrenamiento, se encuentra con una nueva aventura y se topará con alguien que le dará un giro inesperado a las cosas. Mientras entrena con Cynder en un bosque cercano, el fuerte estruendo de algo desconocido atrae su atención; al acercarse, descubren un enorme cráter donde encuentran una extraña loba blanca con un colgante. Spyro decide llevarla volando con él para que Kaossandra la cure, ya que la loba estaba gravemente herida. Dejando a Cynder sola, esta desaparece después de ese día. Algunos rumores sugieren que aparece una bestia misteriosa en el bosque cercano cuando alguien viaja a la isla, pero las cosas dan un vuelco, inesperado, cuando algo les pasa a sus amigos dejando a Spyro totalmente solo.

En un mundo mágico llamado Skylands, la oscuridad se cierne sobre los corazones de sus habitantes. Bestias desconocidas amenazan con corromper todo lo que encuentran a su paso, sembrando sueños rotos y desesperación. En este contexto aparece una valiente heroína, dispuesta a derrotar a las fuerzas del mal y restaurar la luz en el mundo. Durante su viaje a través de Skylands, la heroína se encuentra con un hombre por el que siente una fuerte atracción, pero las circunstancias que rodean su romance son confusas y complicadas. A pesar de ello, decide unirse a un grupo de héroes que luchan por liberar la academia de la oscuridad que la asola. Juntos, el grupo se enfrenta a todo tipo de peligros y desafíos, usando sus habilidades y su valor para derrotar a los enemigos y proteger el mundo de Skylands. Con el tiempo, la heroína tendrá que elegir entre su amor y su deber como guerrera, en una batalla final para salvar el mundo de la destrucción total.

Luego unos meses, Spyro y los Skylanders son ascendidos a profesores ante la jubilación del maestro Eon. Al distraerse ante semejante deber, un ladrón extraño se infiltra en la academia, roba un libro y escapa dejando a los equipos confusos. Mientras tanto, un nuevo dragón aparece en las Skylands quien tiene una extraña relación con el último dragón Dawnlight. La última aventura se trasladará a un lugar inesperado: ¡las estrellas!

Luego de volver de las vacaciones, Spyro y los Skylanders regresan a la academia para continuar con sus actividades rutinarias y recibir nuevos cadetes. Mientras tratan de recuperar los viejos tiempos, la red, los sistemas de portales y los mecanismos empiezan a fallar a causa de un virus informático de una procedencia desconocida y oscura. Para solucionar las cosas, los héroes tendrán que hacer un viaje a un lugar inesperado: el espacio digital.

Mientras viajaban a través de un portal, el maestro Eon y Spyro se dan cuenta que la dimensión donde están los padres de Spyro está imbuido por energía maligna que es imposible de atravesar. Al intentar regresar para buscar una solución, algo o alguien cruza el espacio-tiempo a toda velocidad e inconscientemente, llega y es expuesto a la energía del propio núcleo de la luz, transformando su ser. Es entonces cuando Spyro conoce a un dragón con alas doradas, quien (a pesar de que no lo parece) no conoce nada de ser un dragón y menos sobre las Skylands. Sin más opciones, Spyro acompaña a su nuevo amigo devuelta a la academia para hacerlo un Skylander, mientras que Eon busca una manera para atravesar la oscuridad, sin conocer que la respuesta está más cerca de lo que los Skylanders puedan imaginar.

Spyro es un héroe optimista y algo descuidado, después de haberse ido de la academia Skylanders, se embarcara en una aventura para salvar a sus padres, pero primero debe entrenar y hacerse más fuerte para los nuevos desafíos que le esperan. No esperaba encontrarse con un lugar lúgubre y con un nuevo enemigo al asecho. Todo empieza cuando Spyro, guiado por el espíritu del Maestro Eon, aterrizan en la isla de la Gran Arboleda; donde según el viejo hechicero, viven un grupo de dragones elementales llamados: Los Guardianes. Este quiere que valla a su templó para entrenar, pero al aterrizar en el bosque a las afueras de un pueblo con estilo gótico, conocido por los lugareños como Edith. Percibieron cosas extrañas y ver criaturas sombrías escondidas entre los árboles, mientras están ahí. Son testigos de un extraño evento, donde pueden apreciar varias notas musicales doradas, bailando al compás de un leve vals, cuando el Maestro Eon curioso; toca una sin saber que son, se empieza a sentir raro, escucha cosas y tiene alucinaciones muy vividas, hasta llega a atacar a Spyro sin quererlo. También escuchan de un misterioso teatro de marionetas, el cual va a hacer una función dentro de dos días solo para dragones, todo lo que paso indica que el culpable yace dentro de la fortaleza.