Finalmente hay paz en el mundo de Spyro: la tierra de los dragones. Sin embargo, aún queda mucho por reconstruir. Cuando un humano viaja a este mundo convirtiéndose en dragón, se hará un nuevo amigo para Spyro y Cynder en su búsqueda por reunir un nuevo grupo de dragones guardianes. Pero quizá también encuentre lo que más ha deseado tener...

Cuando Spyro, un joven dragón púrpura, abandona su hogar para descubrir los orígenes de su pasado, se encuentra con una oscura verdad. La misteriosa dragona negra, Cynder, lo acecha desde las sombras junto al ejército del Rey Gaul, pues el destino del mundo recae sobre sus alas. Deberá aprender a dominar su poder y evitar que el mundo se consuma con el fin de la última era para su raza. "Llegó la hora de despertar al dragón que llevas dentro"

La historia toma lugar justo después de los acontecimientos desatados en Dawn of the Dragon. El planeta se ha vuelto irreconocible y extrañamente fragmentado en pequeñas islas que flotan a su alrededor que van colisionando entre sí. ¿Y qué ha pasado con nuestros héroes Spyro y Cynder? Habían desaparecido... Nadie sabe dónde están, y las esperanzas del mundo se desvanecen. ¿Los reinos se arreglarán? ¿Spyro y Cynder volverán? Es por esto que los Guardianes Elementales han decidido viajar y buscar una solución ante estos problemas, ahora que El Maestro Oscuro desapareció y dejó de ser un peligro, pero... ¿Realmente era la única amenaza?