Después de los acontecimientos de Halo 5, el Jefe Maestro ya no es el mismo, ya que ha vuelto a perder a Cortana, pero el tiene que aceptar los daños provocados por Cortana, ya que esta I.A no esta en buenas condiciones. Pero el Jefe Maestro tiene que buscar una forma de acabar con los Guardianes, con la ayuda de el equipo Azul, y el equipo Osiris, del Spartan Locke.

trata sobre un escuadrón de pilotos, un grupo de 6 pilotos que lucharán contra las fuerzas de I.M.C aunque pierdan a sus seres queridos por el camino.