La destruction de Halo a ralenti la marche des Covenants mais ne les a pas arrêtés. Entraînés par leur foi, leur fureur et leur désir de revanche, ils ont balayé toutes nos défenses et s' apprêtent à attaquer notre bien le plus précieux : la Terre. Écrasées et dispersées, nos armées ne peuvent plus rien. Le sort de la planète repose sur les épaules d'un seul homme : SPARTAN - 117. Pour vaincre les Covenants, il dispose d' armes nouvelles, d'alliés inattendus et va découvrir un secret si incroyable qu'il pourrait bouleverser le destin de la galaxie.

Nous sommes en 2552 et l'Humanité est sur le point de disparaître. Après des siècles de colonisation de la galaxie sous la férule du Commandement Spatial des Nations Unies (CSNU) et grâce aux voyages supraluminiques, la race Humaine rencontra un ennemi qui pouvait signifier sa fin, une alliance d'espèces extraterrestres appelée les Covenants. Le croiseur Pillar Of Autumn, avec à son bord ce qui semble être le dernier Spartan encore en vie et une Intelligence Artificielle (IA) d'une importance capitale, s'enfuit dans le Sous-espace pour donner un peu plus de temps à l'Humanité... mais se battre contre les Covenants ne sera pas tâche facile !