Ha pasado un año de la guerra contra el Trihexa. Las Facciones han comenzado su proceso de reconstrucción y la paz se ha consolidado gracias a los esfuerzos del equipo dxd y sobre todo el heroísmo de Issei Hyoudou. Pero lo que el mundo sobrenatural ignora es que el despertar de la bestia ha provocado el regreso de criaturas ancestrales. Con sus fuerzas mermadas y debilitadas las Facciones tendrán que hacer frente a la siniestra organización "Génesis" que ha existido en secreto durante siglos y cuyo oscuro propósito pondrá en peligro la vida en todo el universo. Mientras tanto Takayuki Furuichi de la ciudad de Ishiyama, quien trata de sobrellevar su vida, asistiendo a una escuela llena de delincuentes sería testigo de como su vida se vería envuelta en una aventura en el mundo sobrenatural cuando se encuentra y ayuda a una misteriosa mujer llamada.... Pandora Gremory.