Han pasado 4 años, 7 meses y 10 días después de los eventos de Halo 3, el juego comienza con un investigador de la ONI y la Dra. Catherine Halsey hablando de la historia de los SPARTAN-II, revelando que el gobierno desea conocer la clave del éxito del jefe maestro, para generar reemplazos para él. A continuación se muestra al Jefe Maestro y Cortana, quienes siguen vagando en el espacio, en los restos de la fragata UNSC Forward Unto Dawn, hasta que de pronto, Cortana logra detectar un extraño estruendo en la nave, ante lo cual se ve obligada a despertar al Jefe Maestro, sin decirle la razón por la cual lo despertó y qué es lo que ella hizo mientras dormía. John abre su cámara de Criogenización, toma a Cortana y empieza una lucha por investigar qué es lo que pasa; por el camino una onda naranja escanea la nave, el Jefe toma un elevador, sin embargo, éste se desploma. Afortunadamente John logra sujetarse, cuando inesperadamente aparece un Elite que intenta asesinar al Jefe. Luego de una c
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