Han pasado dos años de paz en el Instituto Canterlot. Sunset Shimmer y sus amigas han construido un futuro estable, incluso formando familias: Sunset, Lyra, Bon Bon y Derpy ahora son madres de hijas nacidas de un misterioso vínculo con seres de otro mundo.
Pero la calma se rompe cuando aparece un nuevo rival académico: el Instituto Cristal, liderado por Sci-Twilight (la versión humana de Twilight Sparkle). Al descubrir la magia que rodea a Canterlot High, Twilight queda fascinada... pero su curiosidad abre las puertas a un secreto oculto: la Gran Línea, un nexo interdimensional conectado al mundo de los piratas.
Mientras tanto, Luffy, convertido en padre, ya no es el mismo. Su espíritu alegre ha sido corrompido: un Rey Demonio habita dentro de él, aumentando su fuerza, pero también su agresividad y ansias de combate.
En la final de los Juegos de la Amistad, la presión lleva a Sci-Twilight a robar la magia del instituto. Sin saberlo, penetra en el territorio del Rey Demonio y se ve consumida por su oscuridad, renaciendo como Midnight Sparkle.
Ahora, con Canterlot en riesgo, todo dependerá de un enfrentamiento épico: Midnight Sparkle contra el Rey Demonio, una batalla que decidirá el destino de ambos mundos... y de la verdadera magia de la amistad.
Lando pensaba que su sueño era ganar su cuarto título mundial. Hasta que conoció a Alice, alguien que le cambió la forma de ver la vida por completo, pero su ego no le permite estar junto a ella de manera estable.
¿Podrá conocer la verdadera felicidad? ¿Qué pasará con ellos en el resto de su historia?