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Le Japon, à l’époque des pays en guerre, dite Sengoku (avant 1600). En ces temps, les humains vivent en côtoyant des « yokai » ou des « mononoke » (aussi appelés « démons » ou « monstres » ou « esprit »). Ceux-ci possèdent de différents pouvoirs et apparences et sont très variés; cependant la plupart partagent le même point commun: l'envie de chair humaine. C'est pour cela qu'ils attaquent régulièrement les villages et que les humains ont tous peur que l'un d'eux ne s'en prenne au leur.
Inu-Yasha est un hanyô, c'est-à-dire un être mi-démon mi-humain.Un jour, il attaque le village protégeant la perle de Shikon, puis la vole et s'enfuit. La Perle de Shikon (de son vrai nom est la Shikon No Tama) qui posséderait des pouvoirs inimaginables, notamment d'augmenter considérablement les pouvoirs du démon qui la possède. Inu-Yasha, quant à lui, veut user de ce pouvoir pour se transformer en démon à part entière.
La prêtresse Kikyo, qui était chargée de veiller sur la perle, se met alors à la chasse du voleur et parvient à lui jeter un sort puissant à l'aide d'une flèche, le scellant à un arbre pour l'éternité. Kikyô meurt peu après des suites de ses blessures. Avant de mourir, elle exprime sa dernière volonté à sa petite sœur Kaede, celle d’être incinérée avec la perle de Shikon pour que plus personne ne puisse l’utiliser à des fins dangereuses.
Cinquante ans plus tard, Kagome, jeune japonaise de l'époque contemporaine, tombe dans le puits du temple où elle habite et traverse ainsi les époques. Elle arrive dans le village cinquante ans après la tentative de vol de la perle, et sa ressemblance avec Kikyô n’échappe pas à la nouvelle prêtresse, Kaede, qui n’est autre que la sœur de Kikyô. Attaquée par un yokai, Kagome libère Inu-Yasha de son sort en faisant disparaître la flèche ensorcelée qui le maintenait dans un état léthargique.
Il s’avère que Kagome porte en elle la perle de Shikon. Mais elle détruit la perle malencontreusement, et les fragments s’éparpillent. Inu-Yasha et Kagome unissent alors leurs efforts pour les retrouver et les réunir, car d'après Kaede si l'un des morceaux se retrouvait entre les mains d'un démon suffisamment puissant et intelligent, cela pourrait causer des dégâts irrémédiables à l'espèce humaine.
En chemin ils vont faire la rencontre de Shippo, Miroku et Sango (elle est accompagné de Kirara, un yokai chat), ensemble ils vont chercher les fragments de la perle et Naraku.
Ils vont, dans leurs périples, croiser des humains, des Hanyô et des yokais, certain seront des alliés et d'autres des ennemis.
De plus, des secrets et des souvenirs d'Inu-Yasha refont surface, comprenant son ancienne et troublante liaison avec Kikyo, la prêtresse défunte. Un yokai, Naraku, qui les auraient tous les deux dupés réapparaît au moment même où les fragments de la Perle se dispersent...
