Em Cybertron, uma guerra está arrasando o planeta. As tropas Autobot estão cercadas e perderam o contato com a sua capital. As coisas mudam quando Optimus Prime e B-127 chegam à batalha. Mas um enorme exército Decepticon liderado por Shockwave, Soundwave e Starscream força os Autobots a recuar para uma torre de lançamento. Todos os Autobots fogem em cápsulas de fuga para se encontrar com seus companheiros espalhados pela galáxia. No entanto, Optimus dá uma missão especial ao B-127: Viajar para um planeta escondido chamado Terra, para estabelecer uma base para os outros e esperar sua chegada. Os Seekers conseguem destruir a torre de lançamento, mas todos os Autobots já haviam partido, exceto Optimus, que ficou para atrasar os seus inimigos.
Em 1987, durante um treinamento militar comandado pelo Agente Burns, ele e sua equipe são atacados por um asteroide. O meteorito na verdade é B-127, que escaneia um Jeep e foge enquanto os militares o perseguem até uma mina. Após ser cercado pelos soldados, B-127 explica que não quer machucar ninguém. De repente, um jato aparece e ataca os militares, se revelando ser o Decepticon Blitzwing. Os dois robôs lutam um contra o outro. Durante a luta Blitzwing força o Autobot a dizer onde os seus companheiros estão escondidos, o que ele se nega a dizer, levando o Decepticon a arrancar sua caixa de voz. B-127 é jogado de um penhasco e tem declarada a pena de morte pelo Decepticon. Aproveitando um momento de distração de Blitzwing, o Autobot arranca um míssil de seu braço e enfia-o no peito do Decepticon que fica atordoado, dando a oportunidade de B-127 explodir o míssil e destruir Blitzwing.
Muito ferido, o Autobot se arrasta a um lago próximo . B-127 escaneia um Fusca antes de ser auto desativado.
Na pequena cidade californiana de Bringhton Falls, vive uma adolescente chamada Charlie Watson, prestes a completar 18 anos. Tendo o seu pai falecido recentemente, ela vive com sua mãe, Sally, seu padrasto, Ron e seu irmão mais novo Otis. De presente de aniversário ela queria um carro, mas com o pouco dinheiro da família ela tem que trabalhar pra conseguir dinheiro. No ferro-velho de seu tio, Hank, ela encontra um Fusca e liga o seu rádio, que começa a transmitir um sinal de socorro para fora do planeta.
Em uma das luas de Saturno, os Decepticons Shatter e Dropkick torturam cruelmente Cliffjumper, tenente da resistência Autobot, para obriga-lo a dizer onde Optimus Prime está. Em um momento ele recebe um sinal de socorro do B-127 que é interceptado pelos Decepticons que localizam a fonte do sinal, mas antes de viajarem para a Terra, Dropkick rasga Cliffjumper no meio.
Na casa de Charlie B-127 se transforma em robo revelando sua identidade a garota,B-127 esta com aminesia e não se lembra de nada sobre a guerra de cybertron e de seu objetivo,Charlie o conserta e o nomeia de Bumblebee (palavra que em inglês significa abelhão ou mamangaba), enquanto isso os decepticons chegam a Terra em busca do autobot e se auxiliam com o setor 7 e começam a busca por Bumblebee
Bumblebee e Charlie começam uma forte relação de amizade , mas o adolescente Memo que e apaixonado por Charlie descobre sobre o robô escondido
Um dia Bumblebee acaba enviando um sinal ao decepticons que acabam capturando o autobot e Charlie e atordoada e levada para casa onde o Agente Burns engana a família da garota
Em um galpão Shatter e Dropkick interrogam Bumblebee e acabam descobrindo a mensagem de Optmus que Bumblebee tinha enquanto Charlie e Memo vão ao resgate do autobot
Os decepticons matam o Dr.Powell vao transmitir um sinal aos decepticons para vir a Terra e destruir os autobots que chegaram
Charlie e Meno resgatam BUmblebee mais são atacados pelos agente, o autobot os derrota e vão interromper o sinal
Bumblebee luta contra Dropkick enquanto Charlie vai interromper o sinal,o autobot destrói Dropkick usando uma corrente de ancora e Charlie interrompe o sinal
Ambos são atacados por Shatter mais Bumblebee atira na represa destruindo Shatter usando um navio
Bumblebee fica preso na agua mais é´salvo por Charlie que mergulha e ajuda o Robo
No final Charlie se despede de Bumblebee que se transforma em um Chevrolet Camaro 1977 e segue junto com Optimus
Charlie conserta o carro do falecido pai e segue rumo
Em uma pequena cena pós créditos Optimus conversa com B-127 e fala que seu nome é Bumblebee enquanto observam meteoros caindo que são os autobots refugiados.
