El 2 de diciembre del 2559, la situación en la galaxia se intensifica. Todas las flotas de la UNSC comienzan a ser reabastecidas, mientras que aquellas que estaban en descanso son movilizadas para realizar labores de patrulla o dirigirse a puntos estratégicos clave. La amenaza de Cortana y los Guardianes Forerunners ha puesto a la humanidad y a otras especies en alerta máxima.
Mientras tanto, el Equipo de Fuego Osiris llega al mundo Forerunner de Génesis a bordo del Guardián de Sanghelios. En este planeta, se enfrentan a una combinación de fuerzas hostiles: las tropas confusas del Covenant roto de Jul 'Mdama y los Prometheans, que siguen siendo agresivos bajo el control de Cortana. Sin embargo, Osiris encuentra un inesperado aliado en el Monitor de Génesis, 031 Exuberant Witness, quien se opone al Warden Eternal y a los planes de Cortana de subyugar la galaxia bajo el Manto de la Responsabilidad. Exuberant Witness guía al Equipo Osiris en su misión de localizar al Equipo Azul.
El Equipo Azul, liderado por John-117, también se encuentra en Génesis, enfrentándose a los ataques constantes del Warden Eternal mientras intentan comprender los planes de Cortana. Finalmente, ambos equipos logran encontrarse, pero antes de que puedan coordinar un plan conjunto, Cortana interviene. Utilizando su control sobre Génesis, teletransporta al Equipo Azul a su santuario interior, separándolos de Osiris.
En su santuario, Cortana se enfrenta directamente a John-117 y al Equipo Azul. Ella revela su intención de usar a los Guardianes para imponer el Manto de la Responsabilidad, una ideología Forerunner que busca mantener el orden galáctico a través del control absoluto. Cortana le pide a John que se una a ella en su misión, pero él se niega, manteniéndose fiel a sus principios y a la humanidad. En respuesta, Cortana encarcela al Equipo Azul dentro de un Cryptum, una estructura Forerunner diseñada para mantener a sus ocupantes en un estado de animación suspendida. Con el Equipo Azul neutralizado, Cortana comienza su campaña para establecer el dominio de los Creados, un colectivo de inteligencias artificiales que la siguen.
Mientras tanto, en Sanghelios, tras la victoria de Thel 'Vadam y las Espadas de Sanghelios contra las fuerzas restantes del Covenant de Jul 'Mdama, un Guardián emerge y apaga uno de los hemisferios del planeta, causando un apagón masivo y dejando a las fuerzas de Thel en una posición vulnerable. Las Espadas se ven obligadas a retirarse y esconderse en Nuusra, mientras intentan reorganizarse y planear su próximo movimiento.
De regreso en Génesis, mientras los Guardianes comienzan a abandonar el planeta, el Equipo de Fuego Osiris intenta liberar al Equipo Azul del Cryptum. Aunque Cortana todavía controla Génesis, su inminente partida hace que pierda parte de su conexión con la instalación. Esto le da a 031 Exuberant Witness una oportunidad para retomar el control del planeta. Con la ayuda de Osiris, el Monitor logra recuperar Génesis y evitar que Cortana se lleve el Cryptum. Finalmente, el Equipo Azul es liberado y se reúne con Osiris. Juntos, ambos equipos regresan a Sanghelios, donde se encuentran con Thel 'Vadam. Allí, junto con el Inquisidor y las Espadas de Sanghelios, comienzan a planear cómo detener a Cortana y los Guardianes.
Gracias a las acciones combinadas del Equipo Azul y el Equipo de Fuego Osiris, Keeper of Tools, un Sangheili aliado, logra encontrar la ubicación de Bastión, un lugar clave que podría ser fundamental para contrarrestar los planes de Cortana.
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