Todo parecía haber terminado... pero eso solo era el principio del final. Spyro, sus amigos y familia deberán hacer frente a una última guerra contra el maestro oscuro, quien necesita energía de emociones negativas para recuperar su cuerpo, ¿tendrán la fuerza suficiente para ganar? ¿o habrá sacrificios? Trece humanos con corazones oscuros, engañados por Malefor, son convertidos en dragones oscuros con habilidades especiales. Mientras que Spyro, Cynder y los guardianes se enfrentan en estos, los jóvenes dragones tendrán la misión de viajar al pasado y encontrar un último aliado.
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