Scarlett Johansson

Transformers One (Stimme)

Orion Pax/Optimus Prime - Chris Hemsworth

D-16/Megatron - Brian Tyree Henry

Alpha Trion - Laurence Fishburne

B-127/Bee - Keegan-Michael Key

Darkwing - Isaac C. Singleton Jr. 

Elita-1 - Scarlett Johansson

Cybertron ist ein Planet, der von empfindungsfähigen Robotern bewohnt wird, die von einer Substanz namens Energon angetrieben werden und mit Transformationszahnrädern ausgestattet sind, Geräten, die es ihnen ermöglichen, sich in Fahrzeuge zu verwandeln. In der Stadt Iacon schleicht sich Orion Pax, ein Mining-Roboter ohne Zahnrad, in ein Archiv und schaut sich einen Dokumentarfilm über die Primes an, die ursprünglichen Cybertronians, die von Primus geschaffen wurden. Sicherheitsleute fangen Orion, aber sein bester Freund D-16 lenkt sie ab. Später kommt es in der Energon-Mine, in der die beiden arbeiten zu einem Einsturz, der den Bergmann Jazz einschließt. Während Orion und D-16 ihn retten, wird ihre Vorgesetzte, Elita-1, für den Vorfall verantwortlich gemacht und degradiert.

Der Anführer von Cybertron, Sentinel Prime, kehrt von einer Expedition an die Oberfläche des Planeten zurück und behauptet, die eindringenden Quintessons abgewehrt zu haben, und organisiert ein Rennen zur Feier. Um sich als mehr als Bergleute zu beweisen, kommen Orion und D-16 illegal mit Jetpacks ins Spiel, verlieren aber. Während Sentinel vorgibt, dankbar für die beiden zu sein, die versehentlich die Bergbaumoral steigern, lässt Sentinel sie dann der Müllverbrennung zuordnen, wo sie auf den exzentrischen B-127 treffen. Nachdem er einen Chip unter dem Müll entdeckt hat, der eine Notnachricht von Alpha Trion, einem der Primes, enthält, überzeugt Orion D-16 und B-127, mit ihm zu seinen Koordinaten an der Oberfläche zu reisen, und überredet Elita später auch, sich anzuschließen, nachdem sie sie beim Trampen in einem Güterzug erwischt hat.

Die vier finden schließlich den deaktivierten Alpha Trion in einer Höhle neben den Leichen der anderen Primes. Nach der Reaktivierung enthüllt Trion, dass Sentinel die Primes verraten und heimlich für die Quintessons gearbeitet hat, indem er ihnen regelmäßig Energonvorräte gab, um ihn Cybertron regieren zu lassen, während er die Zahnräder der Bergleute entfernte, um sie unterwürfig zu halten. Trion gibt Orion, D-16, B-127 und Elita Zahnräder, so dass sie sich verwandeln können, und einen Chip, der Beweise für Sentinels Verrat trägt. Sentinel und seine Streitkräfte kommen bald an und fangen und töten Trion.

Das Team eilt den Verfolgern voraus und reist zurück nach Iacon, um Sentinel zu entlarven, wird aber von der Hohen Garde gefangen genommen, Kriegsbots in Rebellion gegen Sentinel. Während D-16 das Kommando über sie übernimmt, indem er ihren Anführer Starscream besiegt, wird Orion besorgt über die zunehmende Aggression seines Freundes seit dem Erlernen der Wahrheit. Sentinels Streitkräfte finden sie, und in der folgenden Schlacht wird der Beweischip zerstört, während D-16, B-127 und die Hälfte der Hohen Garde gefangen genommen und nach Iacon zurückgebracht werden.

Orion, ermutigt von Elita, versammelt die verbliebenen Mitglieder der Hohen Garde und kehrt nach Iacon zurück, um seine Kameraden zu retten. Währenddessen unterwirft Elita Sentinels Stellvertreter Airachnid und sendet ihre Erinnerungsaufnahmen in der ganzen Stadt, um die Wahrheit aufzudecken und die Bürger zur Rebellion zu veranlassen. Nachdem sie Sentinel besiegt haben, streiten sich Orion und D-16 darüber, ob sie ihn hinrichten sollen, was dazu führt, dass D-16 Orion versehentlich erschießt. Obwohl er zunächst entsetzt war, lässt D-16 Orion schließlich sterben. Jetzt nennt er sich Megatron, tötet Sentinel und befiehlt der Hohen Garde, Iacon zu zerstören.

Die Geister von Primus und den Primes verleihen Orion die Matrix der Führung und beleben ihn als Optimus Prime, der Megatron besiegt, bevor er ihn und die Hohe Garde aussetzt. Nachdem die Matrix die ausgetrockneten Energon-Flüsse von Cybertron und die Zahnräder der Bergleute wiederhergestellt hat, tauft Optimus seine Anhänger als Autobots und sendet eine Nachricht, in der die Quintessons gewarnt werden, sich fernzuhalten. Währenddessen benennt Megatron die Hohe Garde in die Decepticons um und erklärt Optimus Prime den Krieg.